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Ein etwas anderer Wurm – Platynereis dumerilii

Der kleine Meeresringelwurm Platynereis dumerilii wurde zum Labororganismus, um die Abhängigkeit seines Fortpflanzungszyklus von den Mondphasen zu untersuchen. Durch neue Arbeiten von Detlev Arendt am EMBL und anderen wird der Wurm mehr und mehr zu einem Modell der Evo-Devo-Forschung, besonders in der Entwicklung der Augen und des Zentralnervensystems.

Karikatur zu Monods berühmten Bonmot. © Sean B. Carroll, Evo Devo, dt. Berlin University Press, 2008
Wenn Molekularbiologen von dem „Wurm" sprechen, meinen sie Caenorhabditis elegans, einen winzigen Nematoden (Fadenwurm), der für die Wissenschaft eine ähnliche Bedeutung hat wie Drosophila melanogaster, die „Fliege" oder Mus musculus, die „Maus". Die großartigen Erfolge der evolutionären Entwicklungsbiologie („Evo-Devo" von „evolutionary developmental biology") wie zum Beispiel die Entdeckung der Hox-Gene, die zeigen, dass den so verschiedenen Baupläne von Wurm, Fliege, Maus etc. gemeinsame Strukturprinzipien und genetische Steuerungsmechanismen zugrunde liegen, haben manchen Forscher dazu verführt, Jacques Monods berühmtes Bonmot: „What is true for E. coli is also true for the elephant" fast wörtlich zu nehmen. Bedeutende wissenschaftliche Durchbrüche kommen jedoch oft unerwartet und von wenig bekannten Organismen. Hier soll die Aufmerksamkeit auf einen anderen, den meisten Molekularbiologen kaum bekannten Wurm gelenkt werden, der Eigenschaften aufweist, die ihn zu einem neuen Modellorganismus für grundlegende Fragestellungen der Evo-Devo-Forschung machen könnten. Es handelt sich um Platynereis dumerilii, einen unscheinbaren Meeresringelwurm, der heute in vielleicht einem Dutzend Laboratorien auf der Welt untersucht wird. Eines davon ist das der Arbeitsgruppe von Detlev Arendt am Europäischen Molekularbiologischen Laboratorium in Heidelberg (EMBL).
Larve von Platynereis dumerilii. Gesamtansicht © EMBL Heidelberg

So neu ist Platynereis dumerilii (P. dum.) für die Wissenschaft gar nicht. Die erste Eintragung in den PubMed-Dokumentationen stammt von dem  Zoologen Carl Hauenschild aus dem Jahr 1951, die wissenschaftliche Erstbeschreibung erfolgte bereits 1833. Die heute in den Labors verwendeten Züchtungen leiten sich meist von Würmern ab, die Hauenschild 1953 und 1955 bei Ischia im Golf von Neapel aus dem Meer gefischt hatte. Die Gattung Platynereis umfasst noch eine Reihe anderer Arten, die sich in ihrer Fortpflanzungsbiologie und Zuchtbedingungen von P. dum. unterscheiden. Als Professor für Zoologie an den Universitäten Freiburg und Braunschweig führte Hauenschild den Organismus für das Studium der mikroskopischen Anatomie und der Embryonalentwicklung ins Zoologische Praktikum ein und verfasste zusammen mit Prof. Albrecht Fischer (inzwischen emeritiert von der Universität Mainz) eine Monografie über den Wurm. Fischer war auch Mitinitiator einer „Platynereis dumerilii Homepage" (www.platynereis.de), die heute vom Zoologischen Institut der Universität Gießen (Prof. Dr. Adriaan Dorrestejn) gepflegt wird. 

P. dum. gehört zur Klasse der Polychaeten (Vielborster) aus dem Stamm der Anneliden (Ringelwürmer), von denen mehr als 10.000 Arten beschrieben sind, darunter so bekannte wie Regenwurm, Blutegel oder der Sandwurm des Wattenmeeres. Mit den Nematoden, zu denen Caenorhabditis gehört, sind die Anneliden nach der heute anerkannten Systematik nicht näher verwandt; als letzte gemeinsame Vorfahren dieser beiden Tiergruppen postuliert man die sogenannten Ur-Bilateria aus dem späten Präkambrium, von denen vermutlich fast alle „höheren" Tiere abstammen.

Mondsüchtige Würmer

Hauenschild und andere Forscher nach ihm waren bei P. dum. besonders fasziniert von der exakten Steuerung ihres Fortpflanzungsrhythmus über die Mondphasen. Als Zeitgeber für den Reifungsprozess der Geschlechtszellen bei den erwachsenen Tieren dient das Licht des Vollmonds. Exakt 14 Tage später - bei Neumond vier Stunden nach Sonnenuntergang - schwärmen die sonst bodenbewohnenden Würmer an die Meeresoberfläche, wo sie Eier und Spermien synchron freisetzen, das heißt die Tiere platzen einfach und sterben anschließend, denn die Geschlechtsorgane entwickeln sich bei P. dum. frei in der Leibeshöhle, ohne einen Ausgang nach draußen. Der Wurm, der eine durchschnittliche Lebensdauer von sieben Monaten erreicht und am Ende etwa 3-4 cm lang wird, kann sich also nur ein einziges Mal fortpflanzen.

Die lunare Periodizität lässt sich im Labor reproduzieren, wobei die Beleuchtungsverhältnisse genauestens kontrolliert werden müssen: unter natürlichen Bedingungen ein normaler 24-stündiger Tag-Nacht-Rhythmus, der überlagert wird durch einen 28-tägigen Mondzyklus, den man zum Beispiel mit einer schwachen 15-Watt-Glühlampe simulieren kann. Durch künstliche Mondphasen als äußerem Taktgeber können die hormonabhängigen Differenzierungsprozesse, die zur Gonadenreifung und zum letzten Ausschwärmen der Würmer führen, für experimentelle Untersuchungen manipuliert werden. Wenn man die vier Augen des erwachsenen Wurmes zerstört, bleibt der Einfluss des Mondlichts dennoch erhalten. Die Zoologin Dr. Kristin Tessmar von den Max Perutz Laboratories der Universität Wien vermutet, dass spezielle große Zellen im (transparenten) Kopf der Würmer als Sensoren wirken, die auf die Stärke des einfallenden Lichtes, nicht aber auf seine Richtung ansprechen.

Berühmt geworden war die lunare Periodizität der Fortpflanzung bei einem anderen Polychaeten, dem Palolowurm der Südsee. Dieser kommt in jedem Jahr nur an einem einzigen Tage an bestimmten Stellen in so ungeheuren Mengen an die Oberfläche, dass zum Beispiel die Einwohner von Samoa, die ihn als Speise außerordentlich schätzen, ihn mühelos körbeweise aus dem Wasser schöpfen.

Der Palolowurm von Samoa
Im großen Meyers Konversationslexikon von 1890 wird das Ausschwärmen der Palolowürmer auf Samoa unter dem Stichwort „Würmer" ausführlich und amüsant geschildert (nachzulesen unter www.retrobibliothek.de). Hier ein Auszug: „Plötzlich gegen Anbruch der Morgendämmerung (am 2. Tag des Beginns des letzten Mondviertels im November) steigen wie auf ein gegebenes Zeichen die langen, in den verschiedensten Farben schillernden Würmer aus allen Rissen und Löchern des Korallenriffs ringsherum an die Oberfläche, und bald ist der ganze Strand mit einer dicken, wimmelnden Schicht des Gewürms bedeckt. Laut jauchzend ... greift alt und jung in das Gewimmel hinein, hascht, was sich haschen lässt und füllt die bereit gehaltenen Töpfe. In der Tat haben sie auch keine Zeit zu verlieren, denn sobald die Sonne ihre ersten Strahlen über das Meer schickt, stürzen die Tiere, wie von einer dämonischen Macht herabgezogen, wieder in ihre Löcher und Spalten zurück, und binnen weniger Minuten sind sie verschwunden. Die Eingeborenen aber rudern, wenn der Fang ergiebig war, in rosigster Stimmung zu ihren Angehörigen zurück."

Pazifischer Palolowurm © Alfred Kaestner, Lehrbuch der Speziellen Zoologie, Stuttgart 1965

In Wirklichkeit sind die 25-30 cm langen und 1-2 cm dicken Leckerbissen der Samoaner gar keine vollständigen Würmer. Der Palolowurm und seine nahen Verwandten haben eine raffinierte Strategie entwickelt, die ihnen, im Gegensatz zu P. dum., mehrfache Fortpflanzungszyklen erlauben. Sie schnüren ihren hinteren Körperteil, in dem sich die Geschlechtsprodukte befinden, vom Vorderleib ab. Der abgeschnürte Körperteil, der eigene Sehzellengruppen besitzt, schwimmt selbstständig zur Wasseroberfläche, entleert hier seine Geschlechtsprodukte und stirbt ab. Der vordere Hauptabschnitt mit Kopf, Gehirn usw. nimmt am Geschlechtsleben überhaupt nicht teil; er bleibt am Boden, regeneriert die abgestoßene Hinterpartie und kann sie bei der nächsten Schwarmperiode, mit Geschlechtsprodukten gefüllt, erneut abschnüren und an die Meeresoberfläche entlassen.

Die einfachsten Augen der Welt

Platynereis-Larve. Vorderteil mit Augenflecken und Cilienband am Kopf © EMBL Heidelberg

Zurück in das Labor zu P. dum. Das Team von Dr. Detlev Arendt am EMBL hat bei der Platynereis-Larve die Struktur und Funktion der Augenflecken untersucht. Es sind die einfachsten Augen, die man im Tierreich kennt. Sie bestehen aus nur zwei Zellen, einer Fotorezeptorzelle und einer Pigmentzelle. Der Fotorezeptor reagiert auf Licht und verwandelt es in ein elektrisches Signal, das direkt über einen Nervenfortsatz dieser Zelle an ein Wimpernband (Cilien), mit dem sich die Larve fortbewegt, geleitet wird. Die Pigmentzelle absorbiert Licht und wirft einen Schatten auf den Rezeptor, so dass dessen Signal je nach Richtung des einfallenden Lichtes moduliert wird und sich in einem veränderten Cilienschlag auswirkt. Die Larven leben planktonisch und führen zusammen mit unzähligen anderen Plankton-Organismen im Tagesrhythmus eine Vertikalwanderung im Ozean durch: Tagsüber steigen sie auf zum Licht hin (positive Fototaxis), nachts sinken sie in größere Tiefen ab. Es handelt sich um den größten Biomasse-Transport auf der Welt.

Dr. Detlev Arendt, Europäisches Molekularbiologisches Laboratorium Heidelberg. © EMBL

„Wir vermuten, dass die ersten Augen im Tierreich genau zu diesem Zweck entstanden sind," erklärt Arendt. „Ein Verständnis der Fototaxis enthüllt uns die ersten Schritte der Evolution des Auges." Durch molekulares Fingerprinting konnte die Verwandtschaft des mit Wimpern verbundenen Fotorezeptors („ciliary photoreceptor") mit den Sehzellen in der Netzhaut der Wirbeltiere, den Stäbchen und Zapfen, nachgewiesen werden. Dr. Gáspár Jékely, ein ehemaliger Mitarbeiter von Arendt, der jetzt eine eigene Arbeitsgruppe am Max-Planck-Institut für Entwicklungsbiologie in Tübingen leitet, bezeichnet Platynereis als ein lebendes Fossil, das noch heute in der gleichen Umwelt wie seine Vorfahren vor vielen Millionen Jahren lebt und das in vielen Eigenschaften dem Typ der Ur-Bilateria entsprechen dürfte: „Indem wir die Augenflecken der Larve untersuchen, kommen wir wahrscheinlich dem evolutionären Ursprung des Auges so nahe, wie es überhaupt möglich ist." Viele heute noch lebende marine Wirbellose weisen den gleichen Mechanismus der Fototaxis auf. Die Forscher haben außerdem im Gehirn von P. dum. verschiedene Typen von Neuronen nachgewiesen, die sowohl sensorische als auch neurosekretorische Funktionen erfüllen. Ihre molekulare Charakterisierung zeigte wiederum verblüffende Parallelen zu hauptsächlich im Hypothalamus lokalisierten Zellen von Wirbeltieren.

Es zeichnet sich das Bild ab, dass das Gehirn von P. dum. viele Zellen besitzt, die bisher nur von Wirbeltieren bekannt waren, die aber im Wurm in einem ganz anderen und viel einfacheren  Arrangement vorliegen. Platynereis dumerilii entwickelt sich, wie es scheint, mehr und mehr zu einem Modellorganismus der Evo-Devo-Forschung, insbesondere für die Evolution des Zentralnervensystems der Bilateria.

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